引用本文： 龚艳萍, 马步云, 龚日祥, 朱精强, 李志辉, 魏涛, 刘枫, 文乐斌. 术前颈部血管彩超在预防甲状腺手术中喉不返神经损伤的作用. 中国普外基础与临床杂志, 2015, 22(10): 1218-1221. doi: 10.7507/1007-9424.20150315 复制
解剖畸形是外科医源性损伤的重要原因之一。喉不返神经属临床罕见解剖畸形，患者缺乏特异性临床症状，甲状腺手术前诊断困难，手术中极易损伤，从而导致患者声音嘶哑等后遗症，影响患者生活质量。喉不返神经的发生与胚胎期右锁骨下动脉发育异常有关[1]，两者具共同胚胎系起源，几乎总是同时出现，据报道两者发生率相近，分别为0.3%～1.0%及0.4%～2.3% [2]。因此笔者认为，手术前对右锁骨下动脉畸形的诊断等同于右侧喉不返神经的术前诊断，若手术前能证实右锁骨下动脉畸形，则可预示右侧喉不返神经存在的可能，有利于喉不返神经的术前诊断，从而可降低其术中损伤概率[3]。因此，笔者在2010年1月至2014年6月期间对四川大学华西医院甲状腺乳腺外科收治的甲状腺疾病拟行手术患者在手术前进行胸片筛查，对其中胸片显示有异常血管影像患者常规行颈部血管彩超检查，以明确有无右锁骨下动脉畸形，旨在探讨颈部血管彩超术前诊断喉不返神经的价值。
1 资料与方法
1.1 研究对象及分组
选取2010年1月至2014年6月期间四川大学华西医院甲状腺乳腺外科收治的甲状腺疾病患者1 931例作为研究对象（再次手术或仅涉及左侧甲状腺手术患者未纳入），对所纳入研究的患者术前常规检查的X线胸片进行筛查，其中X线胸片显示有异常血管影像者45例（异常组），无异常血管影像者1 886例（正常组）。
1.2 临床资料
1 931例患者中，男346例，女1 585例，年龄10～80岁，平均年龄48.74岁。其中以颈部包块就诊676例，体检发现甲状腺结节就诊1 255例。所有患者均没有声音嘶哑或吞咽梗噎等临床症状，其中21例手术证实存在喉不返神经，手术由同一组专科医师完成。
1.3 术前检查
1 931例患者手术前均完成常规检查如胸片、甲状腺彩超、动态喉镜及甲状腺功能、肝肾功能等，其中X线胸片显示有异常血管影像患者45例，然后对这45例患者常规行颈部血管彩超检查以辨别有无右锁骨下动脉畸形，从而间接诊断有无喉不返神经存在。
1.4 手术方法
所有患者均在气管插管全麻下实施手术。手术中采取常规显露喉返神经的手术方法：即首先经甲状腺下动脉径路显露，如未能发现喉返神经，则改经甲状软骨下角径路显露；对存在喉不返神经患者尽可能从神经入喉处至迷走神经起始处全程显露，并记录手术中喉不返神经平均显露时间。
2 结果
2.1 手术结果
1 931例患者经手术探查发现存在喉不返神经（图 1）者21例，发生率为1.09%。17例来自X线胸片筛查异常组，术中未发生喉不返神经损伤；4例来自X线胸片筛查正常组，术中发生喉不返神经损伤1例（离断伤，术中行端端吻合）。21例喉不返神经均位于右侧，右侧喉返神经缺如，无喉不返神经与喉返神经共存及左侧喉不返神经病例。其中位于甲状腺上极平面横向入喉者（Ⅰ型）13例，位于甲状腺下动脉附近斜向上行入喉者（Ⅱ型）8例（Ⅱa型2例，Ⅱb型6例）。喉不返神经外观与喉返神经相似，为银白色、带光泽的条索状物，表面有细小血管伴行，直径约1 mm。X线胸片筛查异常组17例喉不返神经术中显露时间为2～6 min，均数为（4.28±1.08）min；X线胸片筛查正常组4例喉不返神经术中显露时间为13～18 min，均数为（15.50±2.08）min，明显长于前者（t=-15.978，P=0.000）。
图1
示手术中显露的右侧喉不返神经。1：右颈总动脉；2：喉不返神经；3：甲状腺肿瘤；4：右喉不返神经从迷走神经发出的位置（黑箭） 图 2 X线胸片显示右锁骨下动脉异常血管影像（黄箭） 图 3 与图 2为同一患者，颈部血管彩超检查显示右锁骨下动脉畸形。1：右锁骨下动脉畸形；2：右颈总动脉；右颈总动脉和右锁骨下动脉无共同起源（黄箭）
2.2 术前X线胸片及颈部血管彩超筛查喉不返神经的结果
1 931例甲状腺手术患者术前X线胸片检查发现有异常血管影像者45例（图 2），发现率为2.3%。对其进行进一步的颈部血管彩超检查，证实存在右锁骨下动脉畸形者17例（图 3），该血管直接起自主动脉弓，与右颈总动脉无共同起源。X线胸片筛查异常血管影像的准确率为37.8%（17/45）；结合术中探查结果，颈部血管彩超检查证实有右锁骨下动脉畸形对喉不返神经诊断的准确率100%（17/17）；X线胸片筛查正常者中有4例存在喉不返神经，系漏诊。本组存在喉不返神经患者术前确诊率为81.0%（17/21），漏诊率为19.0%（4/21）。
2.3 术后随访结果
对21例喉不返神经患者手术后1周行动态喉镜检查，20例患者的基频、同步性及声带活动均与术前一致；1例手术中喉不返神经损伤患者（术前漏诊者）术后2个月声带活动及声音恢复正常。
3 讨论
3.1 胚胎及解剖学基础
左、右喉返神经从迷走神经干（胸腔段）发出后，分别绕主动脉弓及右锁骨下动脉下方上行，途径气管食管沟于甲状软骨下角前下方入喉，因这一返行过程而得以命名。喉不返神经是临床罕见的解剖畸形，其发生率右侧为0.3%～1.6%，左侧约为0.04% [4-5]。
这与胚胎早期6对弓动脉发育密切相关。人胚胎发育至第4周时发生腮弓，6对腮弓内均有相应的弓动脉，随着胎儿的发育，仅剩将演变为右锁骨下动脉和部分主动脉弓的第4对弓动脉。在胚胎发育早期，当心脏下降时，双侧喉返神经绕第6对弓动脉下方上行入喉。在左侧，它绕将形成动脉导管的第6弓动脉远侧段（端）下方及将形成主动脉弓的第4弓动脉下方上行入喉，这就意味着左侧喉不返神经的发生需胚胎期动脉导管消失（缺失）或右位主动脉弓，前者系胚胎期致死畸形，这是迄今为止临床仅见数例报道且均伴右位主动脉弓（内脏转位）之原因。在右侧，第5弓动脉及第6弓动脉远侧段消失，神经绕将形成右锁骨下动脉的第4弓动脉下方上行入喉；极少数人群，右第4弓动脉可退化，此时，该动脉则由右背侧主动脉远侧段及第7节间动脉演变而来，从而称之为右锁骨下动脉畸形或异常起源的右锁骨下动脉（aberrent right subclavian artery，ARSCA），又称畸形动脉（arteria lusoria）[4]，其起始平面低于左锁骨下动脉，经食管后方或气管食管间向右进入右腋，因正常右锁骨下动脉缺如，神经则无血管牵制直接发自迷走神经干颈段，不伴返行过程入喉形成喉不返神经。本组21例喉不返神经均位于右侧，右侧喉返神经缺如，无左侧喉不返神经病例。近来有右喉返神经与喉不返神经共存[4]及不伴右锁骨下动脉畸形的右喉不返神经[6]病例报道。笔者认为，从胚胎发育角度难以解释，也许是颈丛或交通支神经。Soustelle等[7]根据喉不返神经行走路径将其分为二种类型。Ⅰ型：于甲状腺上极平面直接横向入喉；Ⅱ型：位于甲状腺下动脉附近（Ⅱa型：下动脉平面以上；Ⅱb型：下动脉平面以下）横向上行入喉，给人一种“返行”的假象。Avisse等[8]报道17例喉不返神经患者中，Ⅰ型7例，Ⅱ型10例；Lee等[9]报道20例，Ⅰ型2例，Ⅱ型18例。本组患者中Ⅰ型13例，Ⅱ型8例（Ⅱa型2例，Ⅱb型6例），相对于Ⅰ型，Ⅱ型特别是Ⅱb型也许更容易受损，因其给人一种“返行”的假象而忽略甲状腺侧方的解剖。
3.2 术前诊断
喉不返神经是临床罕见解剖畸形，术前缺乏典型临床症状，偶尔可出现临床难以解释的吞咽哽噎及声音嘶哑，术前诊断极其困难；甲状腺、甲状旁腺及颈淋巴结清扫手术中容易被损伤；因喉不返神经的发生是胚胎期右锁骨下动脉发育异常所致，两者具共同胚胎学起源，故术前如能证实右锁骨下动脉畸形，则能预示右喉不返神经的存在，为喉不返神经的术前诊断创造有利条件，从而有效降低其术中损伤率。但现有文献报道绝大多数来自手术中（或神经损伤后再次手术）探查证实为喉不返神经，再回顾性分析术前检查如CT等才发现右锁骨下动脉畸形。CT、磁共振、食道吞钡检查等可显示右锁骨下动脉畸形，但遗憾的是，上述检查除特殊需要外，医院均未将其列为术前常规检查；又因未引起放射科医生重视，术前漏报率极高，可达80% [10]。胸部正位X片可初步显示血管异常影像，对右锁骨下动脉畸形的诊断准确率约20%，亦有达58%的报道[11]。本组病例术前X线胸片显示异常血管影像者45例，17例存在喉不返神经，其诊断准确率为37.8%，这与笔者术前重视并仔细阅读胸片有关。颈部血管彩超可清晰直接地证实有无右锁骨下动脉畸形，从而间接准确地推测喉不返神经的存在，对喉不返神经术前诊断起着不可替代的作用。有文献[12]报道显示，颈部超声对准确判断右锁骨下动脉畸形的敏感性及特异性分别高达100%和83.5%。本组21例患者中17例因术前血管彩超检查证实右锁骨下动脉畸形而得以诊断，从而缩短了术中神经显露时间并避免了其术中的损伤。Iacobone等[3]报道，如手术前能对喉不返神经作出准确判断，则其损伤率可由75%下降至0，应用术前颈部血管彩超以显示右锁骨下动脉畸形从而诊断喉不返神经，效果满意。
3.3 手术方法及术中识别
喉不返神经从迷走神经干颈段发出，其入喉路径变化多，极易受损。甲状腺术中采取常规显露喉返神经的方法依然是预防喉不返神经损伤的有效方法之一，如经甲状腺下动脉径路未能显露喉返神经，除甲状腺中静脉外，不应断离从颈动脉鞘内侧发出的任何索状结构，改经甲软骨下角径路探查显露神经，逆行解剖、追溯至迷走神经干起始位置，直视下予以保护。喉不返神经肉眼观酷似喉返神经，虽然入喉路径各异，但入喉位置与喉返神经相似，于甲状软骨下角前下方0.5 cm左右入喉。值得注意的是不能将非返喉下神经误认为是喉不返神经[13]。本组21例患者均采用上述方法得以显露。另外，手术中常规显露神经有利于术中发现并及时修复受损之神经，本组1例术中喉不返神经损伤后得以及时修复，手术后2个月发音及声带活动恢复正常。笔者认为象术中识别喉返神经一样，从其入喉及起始位置、颜色、形状及其表面伴行血管等解剖特征，术中即能识别喉不返神经。
综上所述，喉不返神经是临床罕见解剖畸形，缺乏特异性临床症状，手术前诊断困难。喉不返神经的发生系胚胎期右锁骨下动脉发育异常所致，因此术前对右锁骨下动脉畸形的诊断等同于右喉不返神经的诊断。虽然颈部CT、食道吞钡造影等检查可显示右锁骨下动脉畸形，但除临床偶尔需要外，对绝大多数甲状腺患者并未作为常规检查，而且费用偏贵。笔者认为彩超检查简单、易行、无创、费用低廉且诊断准确率高，甲状腺手术前可辅助采用颈部血管彩超检查以证实有无右锁骨下动脉畸形，以利于喉不返神经的术前诊断，从而达到缩短其术中显露时间并避免其损伤的目的。
解剖畸形是外科医源性损伤的重要原因之一。喉不返神经属临床罕见解剖畸形，患者缺乏特异性临床症状，甲状腺手术前诊断困难，手术中极易损伤，从而导致患者声音嘶哑等后遗症，影响患者生活质量。喉不返神经的发生与胚胎期右锁骨下动脉发育异常有关[1]，两者具共同胚胎系起源，几乎总是同时出现，据报道两者发生率相近，分别为0.3%～1.0%及0.4%～2.3% [2]。因此笔者认为，手术前对右锁骨下动脉畸形的诊断等同于右侧喉不返神经的术前诊断，若手术前能证实右锁骨下动脉畸形，则可预示右侧喉不返神经存在的可能，有利于喉不返神经的术前诊断，从而可降低其术中损伤概率[3]。因此，笔者在2010年1月至2014年6月期间对四川大学华西医院甲状腺乳腺外科收治的甲状腺疾病拟行手术患者在手术前进行胸片筛查，对其中胸片显示有异常血管影像患者常规行颈部血管彩超检查，以明确有无右锁骨下动脉畸形，旨在探讨颈部血管彩超术前诊断喉不返神经的价值。
1 资料与方法
1.1 研究对象及分组
选取2010年1月至2014年6月期间四川大学华西医院甲状腺乳腺外科收治的甲状腺疾病患者1 931例作为研究对象（再次手术或仅涉及左侧甲状腺手术患者未纳入），对所纳入研究的患者术前常规检查的X线胸片进行筛查，其中X线胸片显示有异常血管影像者45例（异常组），无异常血管影像者1 886例（正常组）。
1.2 临床资料
1 931例患者中，男346例，女1 585例，年龄10～80岁，平均年龄48.74岁。其中以颈部包块就诊676例，体检发现甲状腺结节就诊1 255例。所有患者均没有声音嘶哑或吞咽梗噎等临床症状，其中21例手术证实存在喉不返神经，手术由同一组专科医师完成。
1.3 术前检查
1 931例患者手术前均完成常规检查如胸片、甲状腺彩超、动态喉镜及甲状腺功能、肝肾功能等，其中X线胸片显示有异常血管影像患者45例，然后对这45例患者常规行颈部血管彩超检查以辨别有无右锁骨下动脉畸形，从而间接诊断有无喉不返神经存在。
1.4 手术方法
所有患者均在气管插管全麻下实施手术。手术中采取常规显露喉返神经的手术方法：即首先经甲状腺下动脉径路显露，如未能发现喉返神经，则改经甲状软骨下角径路显露；对存在喉不返神经患者尽可能从神经入喉处至迷走神经起始处全程显露，并记录手术中喉不返神经平均显露时间。
2 结果
2.1 手术结果
1 931例患者经手术探查发现存在喉不返神经（图 1）者21例，发生率为1.09%。17例来自X线胸片筛查异常组，术中未发生喉不返神经损伤；4例来自X线胸片筛查正常组，术中发生喉不返神经损伤1例（离断伤，术中行端端吻合）。21例喉不返神经均位于右侧，右侧喉返神经缺如，无喉不返神经与喉返神经共存及左侧喉不返神经病例。其中位于甲状腺上极平面横向入喉者（Ⅰ型）13例，位于甲状腺下动脉附近斜向上行入喉者（Ⅱ型）8例（Ⅱa型2例，Ⅱb型6例）。喉不返神经外观与喉返神经相似，为银白色、带光泽的条索状物，表面有细小血管伴行，直径约1 mm。X线胸片筛查异常组17例喉不返神经术中显露时间为2～6 min，均数为（4.28±1.08）min；X线胸片筛查正常组4例喉不返神经术中显露时间为13～18 min，均数为（15.50±2.08）min，明显长于前者（t=-15.978，P=0.000）。
图1
示手术中显露的右侧喉不返神经。1：右颈总动脉；2：喉不返神经；3：甲状腺肿瘤；4：右喉不返神经从迷走神经发出的位置（黑箭） 图 2 X线胸片显示右锁骨下动脉异常血管影像（黄箭） 图 3 与图 2为同一患者，颈部血管彩超检查显示右锁骨下动脉畸形。1：右锁骨下动脉畸形；2：右颈总动脉；右颈总动脉和右锁骨下动脉无共同起源（黄箭）
2.2 术前X线胸片及颈部血管彩超筛查喉不返神经的结果
1 931例甲状腺手术患者术前X线胸片检查发现有异常血管影像者45例（图 2），发现率为2.3%。对其进行进一步的颈部血管彩超检查，证实存在右锁骨下动脉畸形者17例（图 3），该血管直接起自主动脉弓，与右颈总动脉无共同起源。X线胸片筛查异常血管影像的准确率为37.8%（17/45）；结合术中探查结果，颈部血管彩超检查证实有右锁骨下动脉畸形对喉不返神经诊断的准确率100%（17/17）；X线胸片筛查正常者中有4例存在喉不返神经，系漏诊。本组存在喉不返神经患者术前确诊率为81.0%（17/21），漏诊率为19.0%（4/21）。
2.3 术后随访结果
对21例喉不返神经患者手术后1周行动态喉镜检查，20例患者的基频、同步性及声带活动均与术前一致；1例手术中喉不返神经损伤患者（术前漏诊者）术后2个月声带活动及声音恢复正常。
3 讨论
3.1 胚胎及解剖学基础
左、右喉返神经从迷走神经干（胸腔段）发出后，分别绕主动脉弓及右锁骨下动脉下方上行，途径气管食管沟于甲状软骨下角前下方入喉，因这一返行过程而得以命名。喉不返神经是临床罕见的解剖畸形，其发生率右侧为0.3%～1.6%，左侧约为0.04% [4-5]。
这与胚胎早期6对弓动脉发育密切相关。人胚胎发育至第4周时发生腮弓，6对腮弓内均有相应的弓动脉，随着胎儿的发育，仅剩将演变为右锁骨下动脉和部分主动脉弓的第4对弓动脉。在胚胎发育早期，当心脏下降时，双侧喉返神经绕第6对弓动脉下方上行入喉。在左侧，它绕将形成动脉导管的第6弓动脉远侧段（端）下方及将形成主动脉弓的第4弓动脉下方上行入喉，这就意味着左侧喉不返神经的发生需胚胎期动脉导管消失（缺失）或右位主动脉弓，前者系胚胎期致死畸形，这是迄今为止临床仅见数例报道且均伴右位主动脉弓（内脏转位）之原因。在右侧，第5弓动脉及第6弓动脉远侧段消失，神经绕将形成右锁骨下动脉的第4弓动脉下方上行入喉；极少数人群，右第4弓动脉可退化，此时，该动脉则由右背侧主动脉远侧段及第7节间动脉演变而来，从而称之为右锁骨下动脉畸形或异常起源的右锁骨下动脉（aberrent right subclavian artery，ARSCA），又称畸形动脉（arteria lusoria）[4]，其起始平面低于左锁骨下动脉，经食管后方或气管食管间向右进入右腋，因正常右锁骨下动脉缺如，神经则无血管牵制直接发自迷走神经干颈段，不伴返行过程入喉形成喉不返神经。本组21例喉不返神经均位于右侧，右侧喉返神经缺如，无左侧喉不返神经病例。近来有右喉返神经与喉不返神经共存[4]及不伴右锁骨下动脉畸形的右喉不返神经[6]病例报道。笔者认为，从胚胎发育角度难以解释，也许是颈丛或交通支神经。Soustelle等[7]根据喉不返神经行走路径将其分为二种类型。Ⅰ型：于甲状腺上极平面直接横向入喉；Ⅱ型：位于甲状腺下动脉附近（Ⅱa型：下动脉平面以上；Ⅱb型：下动脉平面以下）横向上行入喉，给人一种“返行”的假象。Avisse等[8]报道17例喉不返神经患者中，Ⅰ型7例，Ⅱ型10例；Lee等[9]报道20例，Ⅰ型2例，Ⅱ型18例。本组患者中Ⅰ型13例，Ⅱ型8例（Ⅱa型2例，Ⅱb型6例），相对于Ⅰ型，Ⅱ型特别是Ⅱb型也许更容易受损，因其给人一种“返行”的假象而忽略甲状腺侧方的解剖。
3.2 术前诊断
喉不返神经是临床罕见解剖畸形，术前缺乏典型临床症状，偶尔可出现临床难以解释的吞咽哽噎及声音嘶哑，术前诊断极其困难；甲状腺、甲状旁腺及颈淋巴结清扫手术中容易被损伤；因喉不返神经的发生是胚胎期右锁骨下动脉发育异常所致，两者具共同胚胎学起源，故术前如能证实右锁骨下动脉畸形，则能预示右喉不返神经的存在，为喉不返神经的术前诊断创造有利条件，从而有效降低其术中损伤率。但现有文献报道绝大多数来自手术中（或神经损伤后再次手术）探查证实为喉不返神经，再回顾性分析术前检查如CT等才发现右锁骨下动脉畸形。CT、磁共振、食道吞钡检查等可显示右锁骨下动脉畸形，但遗憾的是，上述检查除特殊需要外，医院均未将其列为术前常规检查；又因未引起放射科医生重视，术前漏报率极高，可达80% [10]。胸部正位X片可初步显示血管异常影像，对右锁骨下动脉畸形的诊断准确率约20%，亦有达58%的报道[11]。本组病例术前X线胸片显示异常血管影像者45例，17例存在喉不返神经，其诊断准确率为37.8%，这与笔者术前重视并仔细阅读胸片有关。颈部血管彩超可清晰直接地证实有无右锁骨下动脉畸形，从而间接准确地推测喉不返神经的存在，对喉不返神经术前诊断起着不可替代的作用。有文献[12]报道显示，颈部超声对准确判断右锁骨下动脉畸形的敏感性及特异性分别高达100%和83.5%。本组21例患者中17例因术前血管彩超检查证实右锁骨下动脉畸形而得以诊断，从而缩短了术中神经显露时间并避免了其术中的损伤。Iacobone等[3]报道，如手术前能对喉不返神经作出准确判断，则其损伤率可由75%下降至0，应用术前颈部血管彩超以显示右锁骨下动脉畸形从而诊断喉不返神经，效果满意。
3.3 手术方法及术中识别
喉不返神经从迷走神经干颈段发出，其入喉路径变化多，极易受损。甲状腺术中采取常规显露喉返神经的方法依然是预防喉不返神经损伤的有效方法之一，如经甲状腺下动脉径路未能显露喉返神经，除甲状腺中静脉外，不应断离从颈动脉鞘内侧发出的任何索状结构，改经甲软骨下角径路探查显露神经，逆行解剖、追溯至迷走神经干起始位置，直视下予以保护。喉不返神经肉眼观酷似喉返神经，虽然入喉路径各异，但入喉位置与喉返神经相似，于甲状软骨下角前下方0.5 cm左右入喉。值得注意的是不能将非返喉下神经误认为是喉不返神经[13]。本组21例患者均采用上述方法得以显露。另外，手术中常规显露神经有利于术中发现并及时修复受损之神经，本组1例术中喉不返神经损伤后得以及时修复，手术后2个月发音及声带活动恢复正常。笔者认为象术中识别喉返神经一样，从其入喉及起始位置、颜色、形状及其表面伴行血管等解剖特征，术中即能识别喉不返神经。
综上所述，喉不返神经是临床罕见解剖畸形，缺乏特异性临床症状，手术前诊断困难。喉不返神经的发生系胚胎期右锁骨下动脉发育异常所致，因此术前对右锁骨下动脉畸形的诊断等同于右喉不返神经的诊断。虽然颈部CT、食道吞钡造影等检查可显示右锁骨下动脉畸形，但除临床偶尔需要外，对绝大多数甲状腺患者并未作为常规检查，而且费用偏贵。笔者认为彩超检查简单、易行、无创、费用低廉且诊断准确率高，甲状腺手术前可辅助采用颈部血管彩超检查以证实有无右锁骨下动脉畸形，以利于喉不返神经的术前诊断，从而达到缩短其术中显露时间并避免其损伤的目的。
