引用本文： 张亚飞, 宋军, 梁勇, 宋虎, 徐溢新, 许腾, 樊瑞智, 徐为. 44 例胃神经内分泌肿瘤的临床特征及预后分析. 中国普外基础与临床杂志, 2017, 24(3): 349-354. doi: 10.7507/1007-9424.201607072 复制
胃神经内分泌肿瘤（gastric neuroendocrine neoplasms，GNENs）属前肠类癌[1]，起源于神经内分泌细胞，能储存和分泌不同的肽及神经胺[2]，与腺癌相比其生长速度较慢，但生物学行为属于恶性范畴[3]。该病临床较少见[4]，既往文献[5]报道，GNENs 仅占所有胃部肿瘤的 1.8%。近年来关于 GNENs 的临床报道逐渐增多，一般认为这与对 GNENs 认识的逐渐加深和诊断技术的提高有关[3]。现笔者回顾性分析了徐州医科大学附属医院收治的 44 例 GNENs 患者的临床病理学资料，报道如下。
1 资料与方法
1.1 研究对象
回顾性收集徐州医科大学附属医院 2011 年 3 月至 2016 年 1 月期间收治的 44 例 GNENs 患者，所有患者均经术后病理组织学和免疫组织化学检查得以确诊，组织学类型和肿瘤分期明确；所有患者均在徐州医科大学附属医院行病理学检查以及相应治疗；排除术前具有严重心、肺、肝及肾功能障碍者。
1.2 随访
术后采用电话及门诊复查结合的方式进行随访。主要随访患者的实验室和影像学检查结果，以及患者的生存情况。生存时间为自手术日至末次随访时间或患者死亡时间。随访时间截至 2016 年 5 月 31 日。
1.3 收集指标
对 44 例 GNENs 患者的一般临床病理学资料、辅助检查、治疗方案以及后期随访调查结果进行回顾性分析并结合文献进行研究。
1.4 统计学方法
采用 SPSS 16.0 软件进行统计学分析。二分类或无序多分类资料的统计分析采用成组χ2 检验或精确概率法，等级资料的统计分析采用成组设计两样本或多样本比较的秩和检验；预后影响因素的单因素分析采用 log-rank 检验，多因素分析采用 Cox 比例风险回归模型。检验水准α=0.050。
2 结果
2.1 一般资料
44 例患者中，男 29 例（65.9%），女 15 例（34.1%）；年龄 32～81 岁，中位年龄为 61 岁，其中 30～49 岁者 10 例（22.7%），50～69 岁者 26 例（59.1%），70 岁及以上者 8 例（18.2%）。主要临床表现：腹痛 18 例（40.9%），腹胀 16 例（36.4%），纳差 4 例（9.1%），反酸嗳气 4 例（9.1%），恶心呕吐 1 例（2.3%），进食后哽噎感 3 例（6.8%），消化道出血 2 例（4.5%），腹泻 1 例（2.3%），心悸伴乏力 3 例（6.8%）。病变部位：贲门胃底部（U 区）16 例（36.4%），胃体部（M 区）17 例（38.6%），幽门部（L 区）11 例（25.0%）。肿瘤直径为 0.2～8.0 cm，平均 1.5 cm，其中直径<1 cm 者 16 例（36.4%），1～2 cm 者 8 例（18.2%），>2 cm 者 20 例（45.4%）。根据 AJCC 第 7 版分期标准，T1 期 16 例（36.4%），T2 期 8 例（18.2%），T3 期 10 例（22.7%），T4 期 10 例（22.7%）；N0 期 23 例（52.3%），N1 期 21 例（47.7%）；M0 期 40 例（90.9%），M1 期 4 例（9.1%）。
2.2 临床病理学特征与治疗方式的关系
44 例 GNENs 患者中行根治性手术者 26 例（59.1%），行内镜下切除者 13 例（29.6%），行局部切除者 1 例（2.3%），行姑息性手术切除者 2 例（4.5%），行保守治疗者 2 例（4.5%）。笔者对 44 例患者的临床病理学特征与治疗方案的关系进行统计学分析后发现，病灶部位、肿瘤直径、T 分期、N 分期及 M 分期都是制定治疗方案时需要考虑的因素（P<0.05）。具体见表 1。
表1
不同临床病理学特征患者的治疗方案（例）
2.3 预后影响因素的单因素分析
本组 44 例患者均获访，随访时间 4～63 个月，中位随访时间为 28 个月。随访期间有 11 例患者死亡，其中 4 例患者确诊时已有远处转移，遂行姑息性手术治疗；1 例因肿瘤较小行局部切除术，于术后 21 个月因脑血管意外死亡；余 6 例均行肿瘤根治性手术，其中 4 例因肿瘤复发转移死亡，其余 2 例死亡原因不详。笔者重点分析其中 40 例术前无远处转移患者的临床病理学特征与预后的关系，见表 2。由表 2 可见，预后与性别、年龄、肿瘤直径及 N 分期均无关，而与病变部位及 T 分期均有关（P<0.050），病变部位在 M 区+L 区患者的预后好于 U 区患者（图 1），T1 期+T2 期患者（肿瘤未侵及浆膜者）的预后好于 T3 期+T4 期（肿瘤侵及浆膜者）患者（图 2）。
表2
临床病理学特征与预后的关系分析（例）
图1
示不同病变部位患者的生存曲线
图2
示不同 T 分期患者的生存曲线
2.4 预后影响因素的多因素分析
将与预后相关的临床病理学因素纳入 Cox 比例风险回归模型进行多因素分析（临床病理学特征包括年龄、性别、病变部位、肿瘤直径、T 分期及 N 分期，分类同表 2），结果见表 3。结果显示：GNENs 患者的预后与年龄、性别、病变部位、肿瘤直径、T 分期及 M 分期均无关（P>0.050）。
表3
Cox 比例风险回归模型结果
3 讨论
3.1 GNENs 的流行病学特点
GNENs 因其起源部位不同，生物学行为差异较大。流行病学调查研究发现，男性 GNENs 的发病率高于女性[6-7]，且 60～69 岁为发病高峰[7]。对于 GNENs 的好发部位，有国外文献[8]报道，病灶多见于胃体部；但近年来亦有文献[6,9]报道，贲门部肿瘤的发病率明显增加。
GNENs 缺乏特异性的临床表现，对于肿瘤直径<1 cm 的早期病变，很少出现临床症状，而中晚期 GNENs 与溃疡病、胃癌的症状及体征十分相似[10]，本组患者中较多患者出现腹痛（40.9%）、腹胀（36.4%）等上腹部不适症状，亦有纳差、反酸嗳气、腹泻等消化道症状。
3.2 GNENs 的诊断与治疗
胃镜检查是发现 GNENs 的重要手段，24 h 尿5-羟吲哚醋酸（5-HLAA）测定具有重要的诊断意义。嗜铬素 A（chromogranin A，CgA）是目前最有价值的提示胃肠道神经内分泌肿瘤的肿瘤标志物[11]。既往研究[12]结果显示，血浆 CgA 水平与肿瘤负荷及转移情况均有关。对出现可疑临床症状、但又缺乏特异性综合征表现的患者，可以首先检测血 CgA 水平[13]。现代观点认为，CgA、突触素（Syn）、神经元特异性烯醇化酶（NSE）以及 CD56 是诊断 GNENs 的常见的免疫组织化学指标，且与肿瘤的分化程度密切相关[14]。
GNENs 原则上应早期手术治疗，根据肿瘤直径、病灶部位、浸润深度、生物学行为等临床病理学特点决定手术方式。有研究者[15-16]提出，内镜下切除可作为局限期肿瘤的推荐治疗方式。对于肿瘤分化较好、肿瘤直径<1 cm、病变局限于黏膜或黏膜下层者可行内镜下肿瘤切除术[17]；肿瘤直径为 1～2 cm 者可行局部切除术，应切除肿瘤周边正常组织 2～3 cm 以上，部分病例亦可采用内镜治疗[18]。而对于分化较差的、肿瘤直径>2 cm、肿瘤侵及浆膜层或已发生区域淋巴结转移者则应行根治性切除术，一般认为手术范围应以 D2 或 D2+ 为宜[10]。本组病例中，13 例行内镜下病灶切除术（肿瘤直径<1 cm 者 12 例，肿瘤直径1～2 cm 者 1 例），患者术后恢复良好，至随访结束时所有患者均存活；1 例行局部切除术；其余患者除术前即有远处转移者外，均行肿瘤根治性切除术。本组资料结果提示，对于肿瘤直径<1 cm、肿瘤分化程度较高、浸润深度局限于黏膜下层者行内镜治疗是安全有效的，可以使患者获得良好的预后；如若肿瘤直径>2 cm、浸润深度已达浆膜层者则首先考虑根治性手术；而对于直径 1～2 cm 的病灶，可根据肿瘤的其他生物学行为选择合适的治疗方法。
3.3 GNENs 预后的影响因素
患者临床病理学特征与预后的关系的单因素分析结果表明，GNENs 患者的预后与肿瘤发生部位及浸润深度相关：较胃中、下部相比（M 区+L 区），胃上部（U 区）肿瘤的预后更差（P=0.003）。推测可能是因为胃上部的肿瘤很少引起梗阻及消化不良症状，肿瘤生长到一定程度才出现临床症状，就诊时多进展为中晚期；也可能与上部胃相对固定并与周围器官紧密接触，容易发生脏器侵犯有关。
肿瘤浸润深度是估计预后的重要依据[19]，肿瘤是否侵犯浆膜与预后密切相关。本组预后影响因素的单因素分析结果表明，未侵犯浆膜组患者的预后明显优于侵犯浆膜组，差异有统计学意义（P=0.011）。而 GNENs 患者的预后与年龄、性别、肿瘤直径及 N 分期均无关（P>0.050）。Modlin 等[20]和 Maggard 等[21]认为，肿瘤直径和淋巴结状态均是预测肿瘤生物学行为和预后的关键因素；也有学者[22]曾报道，在控制其他独立危险因素不变的情况下，肿瘤直径>2 cm 患者的死亡风险是直径≤2 cm 患者的 2.559 倍。但亦有文献[23]报道，肿瘤直径与预后的关系仅限于较大肿瘤（>2 cm）和小肿瘤（≤2 cm）间比较，当肿瘤直径>2 cm 时，肿瘤直径不能较好地评价疾病进展和预测预后。多数学者[20-21,24-25]认为，有淋巴结转移的 GNENs 的侵袭性更强，可能更早发生远处转移，此结论有待进一步大样本分析。
然而，预后影响因素的多因素分析结果表明，GNENs 患者的预后与年龄、性别、病变部位、肿瘤直径、T 分期及 M 分期均无关（P>0.050）。究其原因，可能与样本量较少有关，有待未来大样本数据进一步验证。
综上所述，GNENs 在临床工作中较少见，其临床表现缺乏特异性，易于同其他胃部疾患相混淆。胃镜活检是诊断 GNENs 的重要手段，必要时可加做免疫组织化学检查以明确诊断；治疗方案以内镜下治疗和根治性手术切除为主，较小（直径<1 cm）的早期肿瘤，行内镜下治疗或局部切除即可获得良好的预后，肿瘤直径>2 cm、侵及浆膜层的较大肿瘤则应行根治性手术切除；肿瘤浸润深度和肿瘤所在部位可能是评估预后的重要指标。
· 读者•作者•编者 ·
《中国普外基础与临床杂志》对投稿的重要申明
为了提升杂志质量，规范学术行为，特将本刊对投稿的基本要求重申如下：
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《中国普外基础与临床杂志》 编辑部
胃神经内分泌肿瘤（gastric neuroendocrine neoplasms，GNENs）属前肠类癌[1]，起源于神经内分泌细胞，能储存和分泌不同的肽及神经胺[2]，与腺癌相比其生长速度较慢，但生物学行为属于恶性范畴[3]。该病临床较少见[4]，既往文献[5]报道，GNENs 仅占所有胃部肿瘤的 1.8%。近年来关于 GNENs 的临床报道逐渐增多，一般认为这与对 GNENs 认识的逐渐加深和诊断技术的提高有关[3]。现笔者回顾性分析了徐州医科大学附属医院收治的 44 例 GNENs 患者的临床病理学资料，报道如下。
1 资料与方法
1.1 研究对象
回顾性收集徐州医科大学附属医院 2011 年 3 月至 2016 年 1 月期间收治的 44 例 GNENs 患者，所有患者均经术后病理组织学和免疫组织化学检查得以确诊，组织学类型和肿瘤分期明确；所有患者均在徐州医科大学附属医院行病理学检查以及相应治疗；排除术前具有严重心、肺、肝及肾功能障碍者。
1.2 随访
术后采用电话及门诊复查结合的方式进行随访。主要随访患者的实验室和影像学检查结果，以及患者的生存情况。生存时间为自手术日至末次随访时间或患者死亡时间。随访时间截至 2016 年 5 月 31 日。
1.3 收集指标
对 44 例 GNENs 患者的一般临床病理学资料、辅助检查、治疗方案以及后期随访调查结果进行回顾性分析并结合文献进行研究。
1.4 统计学方法
采用 SPSS 16.0 软件进行统计学分析。二分类或无序多分类资料的统计分析采用成组χ2 检验或精确概率法，等级资料的统计分析采用成组设计两样本或多样本比较的秩和检验；预后影响因素的单因素分析采用 log-rank 检验，多因素分析采用 Cox 比例风险回归模型。检验水准α=0.050。
2 结果
2.1 一般资料
44 例患者中，男 29 例（65.9%），女 15 例（34.1%）；年龄 32～81 岁，中位年龄为 61 岁，其中 30～49 岁者 10 例（22.7%），50～69 岁者 26 例（59.1%），70 岁及以上者 8 例（18.2%）。主要临床表现：腹痛 18 例（40.9%），腹胀 16 例（36.4%），纳差 4 例（9.1%），反酸嗳气 4 例（9.1%），恶心呕吐 1 例（2.3%），进食后哽噎感 3 例（6.8%），消化道出血 2 例（4.5%），腹泻 1 例（2.3%），心悸伴乏力 3 例（6.8%）。病变部位：贲门胃底部（U 区）16 例（36.4%），胃体部（M 区）17 例（38.6%），幽门部（L 区）11 例（25.0%）。肿瘤直径为 0.2～8.0 cm，平均 1.5 cm，其中直径<1 cm 者 16 例（36.4%），1～2 cm 者 8 例（18.2%），>2 cm 者 20 例（45.4%）。根据 AJCC 第 7 版分期标准，T1 期 16 例（36.4%），T2 期 8 例（18.2%），T3 期 10 例（22.7%），T4 期 10 例（22.7%）；N0 期 23 例（52.3%），N1 期 21 例（47.7%）；M0 期 40 例（90.9%），M1 期 4 例（9.1%）。
2.2 临床病理学特征与治疗方式的关系
44 例 GNENs 患者中行根治性手术者 26 例（59.1%），行内镜下切除者 13 例（29.6%），行局部切除者 1 例（2.3%），行姑息性手术切除者 2 例（4.5%），行保守治疗者 2 例（4.5%）。笔者对 44 例患者的临床病理学特征与治疗方案的关系进行统计学分析后发现，病灶部位、肿瘤直径、T 分期、N 分期及 M 分期都是制定治疗方案时需要考虑的因素（P<0.05）。具体见表 1。
表1
不同临床病理学特征患者的治疗方案（例）
2.3 预后影响因素的单因素分析
本组 44 例患者均获访，随访时间 4～63 个月，中位随访时间为 28 个月。随访期间有 11 例患者死亡，其中 4 例患者确诊时已有远处转移，遂行姑息性手术治疗；1 例因肿瘤较小行局部切除术，于术后 21 个月因脑血管意外死亡；余 6 例均行肿瘤根治性手术，其中 4 例因肿瘤复发转移死亡，其余 2 例死亡原因不详。笔者重点分析其中 40 例术前无远处转移患者的临床病理学特征与预后的关系，见表 2。由表 2 可见，预后与性别、年龄、肿瘤直径及 N 分期均无关，而与病变部位及 T 分期均有关（P<0.050），病变部位在 M 区+L 区患者的预后好于 U 区患者（图 1），T1 期+T2 期患者（肿瘤未侵及浆膜者）的预后好于 T3 期+T4 期（肿瘤侵及浆膜者）患者（图 2）。
表2
临床病理学特征与预后的关系分析（例）
图1
示不同病变部位患者的生存曲线
图2
示不同 T 分期患者的生存曲线
2.4 预后影响因素的多因素分析
将与预后相关的临床病理学因素纳入 Cox 比例风险回归模型进行多因素分析（临床病理学特征包括年龄、性别、病变部位、肿瘤直径、T 分期及 N 分期，分类同表 2），结果见表 3。结果显示：GNENs 患者的预后与年龄、性别、病变部位、肿瘤直径、T 分期及 M 分期均无关（P>0.050）。
表3
Cox 比例风险回归模型结果
3 讨论
3.1 GNENs 的流行病学特点
GNENs 因其起源部位不同，生物学行为差异较大。流行病学调查研究发现，男性 GNENs 的发病率高于女性[6-7]，且 60～69 岁为发病高峰[7]。对于 GNENs 的好发部位，有国外文献[8]报道，病灶多见于胃体部；但近年来亦有文献[6,9]报道，贲门部肿瘤的发病率明显增加。
GNENs 缺乏特异性的临床表现，对于肿瘤直径<1 cm 的早期病变，很少出现临床症状，而中晚期 GNENs 与溃疡病、胃癌的症状及体征十分相似[10]，本组患者中较多患者出现腹痛（40.9%）、腹胀（36.4%）等上腹部不适症状，亦有纳差、反酸嗳气、腹泻等消化道症状。
3.2 GNENs 的诊断与治疗
胃镜检查是发现 GNENs 的重要手段，24 h 尿5-羟吲哚醋酸（5-HLAA）测定具有重要的诊断意义。嗜铬素 A（chromogranin A，CgA）是目前最有价值的提示胃肠道神经内分泌肿瘤的肿瘤标志物[11]。既往研究[12]结果显示，血浆 CgA 水平与肿瘤负荷及转移情况均有关。对出现可疑临床症状、但又缺乏特异性综合征表现的患者，可以首先检测血 CgA 水平[13]。现代观点认为，CgA、突触素（Syn）、神经元特异性烯醇化酶（NSE）以及 CD56 是诊断 GNENs 的常见的免疫组织化学指标，且与肿瘤的分化程度密切相关[14]。
GNENs 原则上应早期手术治疗，根据肿瘤直径、病灶部位、浸润深度、生物学行为等临床病理学特点决定手术方式。有研究者[15-16]提出，内镜下切除可作为局限期肿瘤的推荐治疗方式。对于肿瘤分化较好、肿瘤直径<1 cm、病变局限于黏膜或黏膜下层者可行内镜下肿瘤切除术[17]；肿瘤直径为 1～2 cm 者可行局部切除术，应切除肿瘤周边正常组织 2～3 cm 以上，部分病例亦可采用内镜治疗[18]。而对于分化较差的、肿瘤直径>2 cm、肿瘤侵及浆膜层或已发生区域淋巴结转移者则应行根治性切除术，一般认为手术范围应以 D2 或 D2+ 为宜[10]。本组病例中，13 例行内镜下病灶切除术（肿瘤直径<1 cm 者 12 例，肿瘤直径1～2 cm 者 1 例），患者术后恢复良好，至随访结束时所有患者均存活；1 例行局部切除术；其余患者除术前即有远处转移者外，均行肿瘤根治性切除术。本组资料结果提示，对于肿瘤直径<1 cm、肿瘤分化程度较高、浸润深度局限于黏膜下层者行内镜治疗是安全有效的，可以使患者获得良好的预后；如若肿瘤直径>2 cm、浸润深度已达浆膜层者则首先考虑根治性手术；而对于直径 1～2 cm 的病灶，可根据肿瘤的其他生物学行为选择合适的治疗方法。
3.3 GNENs 预后的影响因素
患者临床病理学特征与预后的关系的单因素分析结果表明，GNENs 患者的预后与肿瘤发生部位及浸润深度相关：较胃中、下部相比（M 区+L 区），胃上部（U 区）肿瘤的预后更差（P=0.003）。推测可能是因为胃上部的肿瘤很少引起梗阻及消化不良症状，肿瘤生长到一定程度才出现临床症状，就诊时多进展为中晚期；也可能与上部胃相对固定并与周围器官紧密接触，容易发生脏器侵犯有关。
肿瘤浸润深度是估计预后的重要依据[19]，肿瘤是否侵犯浆膜与预后密切相关。本组预后影响因素的单因素分析结果表明，未侵犯浆膜组患者的预后明显优于侵犯浆膜组，差异有统计学意义（P=0.011）。而 GNENs 患者的预后与年龄、性别、肿瘤直径及 N 分期均无关（P>0.050）。Modlin 等[20]和 Maggard 等[21]认为，肿瘤直径和淋巴结状态均是预测肿瘤生物学行为和预后的关键因素；也有学者[22]曾报道，在控制其他独立危险因素不变的情况下，肿瘤直径>2 cm 患者的死亡风险是直径≤2 cm 患者的 2.559 倍。但亦有文献[23]报道，肿瘤直径与预后的关系仅限于较大肿瘤（>2 cm）和小肿瘤（≤2 cm）间比较，当肿瘤直径>2 cm 时，肿瘤直径不能较好地评价疾病进展和预测预后。多数学者[20-21,24-25]认为，有淋巴结转移的 GNENs 的侵袭性更强，可能更早发生远处转移，此结论有待进一步大样本分析。
然而，预后影响因素的多因素分析结果表明，GNENs 患者的预后与年龄、性别、病变部位、肿瘤直径、T 分期及 M 分期均无关（P>0.050）。究其原因，可能与样本量较少有关，有待未来大样本数据进一步验证。
综上所述，GNENs 在临床工作中较少见，其临床表现缺乏特异性，易于同其他胃部疾患相混淆。胃镜活检是诊断 GNENs 的重要手段，必要时可加做免疫组织化学检查以明确诊断；治疗方案以内镜下治疗和根治性手术切除为主，较小（直径<1 cm）的早期肿瘤，行内镜下治疗或局部切除即可获得良好的预后，肿瘤直径>2 cm、侵及浆膜层的较大肿瘤则应行根治性手术切除；肿瘤浸润深度和肿瘤所在部位可能是评估预后的重要指标。
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《中国普外基础与临床杂志》对投稿的重要申明
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5、凡投本刊的稿件必须经过如下审稿流程：初审→复审→外审（两次及以上）→终审。审稿通过者方才能进入下一流程，即编修退改，若在编修退改环节修回的稿件达不到要求者仍有可能退稿。若在接到本刊收稿回执后 3 个月内未接到稿件处理通知者，系仍在审阅中，如欲改投他刊，请务必先与本刊联系，切勿一稿两投。其间如有任何变更（如单位、地址、电话等），请务必及时通知编辑部，以免耽误您的稿件处理流程。
6、为保护作者的知识产权，凡投本刊的文章必须遵守如下规定：①文章中所用资料的来源单位或课题负责单位应作为该文的第一作者单位，必须出具该单位的介绍信；若署名的第一作者现在的工作单位与第一作者单位不符（主要指研究生毕业后），其现在的工作单位可作为第二作者单位来著录。②若文稿系课题文章或毕业论文，其课题负责人或指导老师应作为该文的通信作者。③在向本刊投稿的同时，请务必将第一作者单位介绍信（加盖有单位鲜章）的电子版（扫描或拍照）以附件形式随投稿文章一并上传；若系基金课题文章，请将基金项目的证明材料复印件（包括基金项目名称、课题负责人姓名、项目编号等）也请以电子版形式上传备核查,未提供材料者文中不予标注基金项目；同时需注意：基金课题申请单位应作为文中第一作者单位。④待上述需提交的资料齐全并经审阅无问题后稿件方才进入下一流程：审稿。⑤本院投稿者所提交的单位介绍信必须要有科主任或指导老师的签字同意。
7、稿件经审阅同意在本刊刊用，并经编修定稿后需提交著作权转让协议，请登录本刊网站（http://www.gensurg.cn）打开“投稿指南”，在其最后点击相关的下载链接并打印后，请文中署名的每位作者务必按文中作者的排序依次亲笔签名，经扫描或拍照以电子版形式上传返回编辑部。
8、本刊被10 个国内外数据库收录，并已许可中国学术期刊（光盘版）电子杂志社在中国知网及其系列数据库产品中以数字化方式复制、汇编、发行、信息网络传播本刊全文。其著作权使用费与本刊稿酬一并支付。作者向本刊提交文章发表的行为即视为同意上述声明。若有不同意请投稿时说明。
《中国普外基础与临床杂志》 编辑部
