引用本文: 杨仁保, 李良, 张军, 李文波, 鲁俊. CT 和 MRI 对直肠癌术前 T、N 分期的对比研究. 中国普外基础与临床杂志, 2018, 25(4): 433-437. doi: 10.7507/1007-9424.201709021 复制
当前直肠癌的治疗已进入一个多学科综合治疗模式,其中行新辅助放化疗后择期行直肠癌根治术是目前公认的治疗进展期直肠癌的方法之一[1-2]。美国癌症综合网(NCCN)2015 版指南[3]指出,对于大部分 TNM 分期为Ⅱ期和Ⅲ期的直肠癌患者推荐行新辅助放化疗。由此可见,直肠癌术前准确分期意义重大。近年来,高分辨率磁共振成像(MRI)、多层螺旋 CT 及超声内镜的运用使得临床医师能在术前更准确地对直肠癌进行分期,从而根据肿瘤位置、浸润深度、淋巴结及远处转移等情况选择相应的治疗方式。本研究通过选取最为常用的 MRI 检查和多层螺旋 CT 检查对直肠癌患者行术前 T、N 分期,并与术后病理分期结果对照,以评估 MRI 和 CT 检查在直肠癌术前分期判断中的价值。
1 资料与方法
1.1 一般资料
病例纳入标准:① 经肠镜活检和病理学检查确诊为直肠恶性肿瘤;② 肠镜提示肿瘤下缘距肛缘距离≤12 cm;③ 术前未行放化疗;④ 患者均签署相关知情同意书;⑤ 手术方式为腹腔镜或开腹直肠癌根治术。根据纳入标准,本研究收集了 2013 年 1 月至 2017 年 1 月期间笔者所在医院普外科经肠镜及病理确诊的直肠癌患者 81 例,所有患者均行螺旋 CT 检查, 63 例患者同时行 MRI 检查。81 例患者中男 45 例,女 36 例;年龄(60.02±13.15)岁。
1.2 检查方法
所有患者检查前 1 d 开始进食流质,检查当天不进食任何食物,不常规给予灌肠。① 螺旋 CT 检查:使用德国西门子 64 排 128 层螺旋 CT。常规层厚 5 mm,间隔 5 mm。扫描过程分两部分,第 1 部分是常规扫描,第 2 部分是静脉注射造影剂后行增强扫描。扫描开始时间分别为动脉期 30 s、静脉期 30 s、延迟期 240 s,扫描范围为整个胸腹盆腔。② MRI 检查:使用美国 GE 公司生产的 3.0 T Signa HDx MRI 系统,每层厚度 6 mm,层间厚度 0.6 mm。以病变部位(直肠)为检测中心进行三部分扫描诊断,第 1 部分是横断面扫描(T1WI 和 T2WI),第 2 部分是冠状位扫描(T1WI),第 3 部分是轴位扫描(T1WI)。第 1 部分为平扫,第 2 部分为增强扫描,扫描范围为整个盆腔。
1.3 图像分析
由两位高年资影像科诊断医师对做 MRI 和螺旋 CT 检查的患者进行再分析,结合客观上对 T1 期和 T2 期肿瘤进行鉴别较为困难并且对于直肠癌术前分期的研究关键在于区分 T2 和 T3 期及局部淋巴结是否转移,因此本研究将 T1 期和 T2 期合并为 T1-2 期。① CT 和 MRI 对于 T 分期的判断:T1-2 期肿瘤侵及黏膜层及肌层;T3 期突破浆膜层但未达环周切缘,肠腔可有狭窄;T4 期穿透浆膜层达到腹膜或累及邻近器官。② 对于 N 分期判断:均以淋巴结长径>5 mm、边界不清或密度不均匀定性为淋巴结阳性或成簇淋巴结≥3 枚。N0 为无区域淋巴结转移,N1 为 1~3 枚淋巴结转移,N2 为有 4 枚及以上淋巴结转移。
1.4 统计学方法
应用 SPSS 19.0 统计学软件对数据进行分析。计数资料采用 χ2 检验。计算螺旋 CT 和 MRI 检查对直肠癌术前 T 分期和 N 分期判断的灵敏度、特异度、阳性预测值和阴性预测值。绘制受试者工作特征(ROC)曲线。检验水准 α=0.05。
2 结果
2.1 CT 和 MRI 对 T 分期的判断
81 例患者行 CT 检查术前分期,T1-2 期正确分期 14 例、高估 6 例,T3 期正确分期为 24 例、高估 7 例、低估 5 例,T4 期正确分期 18 例、低估 7 例;63 例行 MRI 检查术前分期,T1-2 期正确分期 10 例、高估 2 例,T3 期正确分期 25 例、高估 3 例、低估 2 例,T4 期正确分期 17 例、低估 4 例,见表 1。CT 和 MRI 检查判断 T 分期的灵敏度分别为 69.1%(56/81)和 82.5%(52/63),二者比较差异无统计学意义(χ2=3.396,P=0.065);其 Kappa 值分别为 0.521 和 0.720,CT 与病理诊断一致性一般而MRI 与病理诊断一致性较好。CT 和 MRI 检查对 T1-2、T3 及 T4 分期判断的灵敏度分别比较差异均无统计学意义(χ2=0.711,P=0.399;χ2=2.377,P=0.123;χ2=0.503,P=0.478),见表 2 。CT 和 MRI 检查判断 T1-2、T3、T4 期的 ROC 曲线下面积(AUC)分别为 0.809、0.689、0.798 和 0.897、0.826、0.869,二者分别比较差异均无统计学意义(P>0.05)。见图 1~3。



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2.2 CT 和 MRI 对 N 分期的判断
81 例患者行 CT 检查术前 N 分期,N0 期正确分期 22 例、高估 12 例,N1 期正确分期为 10 例、高估 2 例、低估 10 例,N2 期正确分期 16 例、低估 9 例;63 例行 MRI 检查术前 N 分期,N0 期正确分期 19 例、高估 9 例,N1 期正确分期 12 例、高估 3 例、低估 4 例,N2 期正确分期 10 例、低估 6 例。见表 3。CT 和 MRI 检查对 N 分期判断的灵敏度分别为 59.3%(48/81)和 65.1%(41/63),二者比较差异无统计学意义(χ2=0.509,P=0.476);其 Kappa 值分别为 0.371 和 0.463,CT 和 MRI 检查判断 N 分期与病理诊断一致性均一般。对 N0、N1、N2 分期判断的灵敏度分别比较差异均无统计学意义(χ2=0.537,P=0.464;χ2=1.285,P=0.257;χ2=0.009,P=0.923),见表 4。CT 和 MRI 检查判断 N0、N1、N2 期 ROC 曲线下的 AUC 值分别为 0.653、0.666、0.754 和 0.725、0.736、0.729,二者分别比较差异均无统计学意义(P>0.05)。


3 讨论
由于直肠癌早期症状不明显,多数患者就诊时已发展至局部进展期,单纯依靠外科手术治疗已经无法达到理想的治疗效果,术后 5 年生存率仅为 50% 左右[4-5]。目前,新辅助放化疗已作为局部进展期直肠癌的治疗策略正在推广,其可以提高局部进展期直肠癌的 R0 切除率和保肛率,并使肿瘤显著降期,术后患者的局部复发率降低。而行新辅助治疗的关键在于准确地进行术前分期[6-7]。NCCN 指南[3]指出,应对适合手术的直肠癌患者行完整的分期评估,推荐将直肠超声内镜、CT 及 MRI 作为直肠癌术前分期评估的重要手段。
直肠超声内镜具有价廉、可重复性高并且术前 T 分期准确率较高的优点[8],但超声内镜也有一定的局限性,首先,其对于肿瘤较大或环形一周的肿瘤无法对直肠上段进行检查;其次,其对于是否有邻近组织脏器侵犯显示较差;再次,其对于远处淋巴结(≥3 cm)是否有转移的显示较差。
临床工作中,对直肠癌患者术前行胸、腹、盆腔 CT 检查已经成为常规检查的一部分。首先,术前行全身 CT 检查可清楚地显示是否有远处脏器(肝、肺等)转移,对于 M 分期诊断意义重大;其次,随着 CT 技术的不断发展,特别是多层螺旋 CT 的出现,可以清晰地显示肿瘤的部位、大小以及与周围组织的关系,从而对直肠癌术前临床分期提供任意方位的影像学资料[9]。本研究结果表明,CT 对术前 T 分期判断的灵敏度为 69.1%,与田博等[10]、王亚宁等[11]的研究结果类似,略低于国外同类研究[12-13]。因 T1 期和 T2 期治疗方案类似,基于此,本研究中将 T1 期和 T2 期统一为 T1-2 期,结果 T1-2 期的灵敏度为 70.0%、特异度为 91.8%,其原因为 CT 图像上无法对肠壁各层的界限进行分辨,导致了对肠壁内肿瘤分期判断的灵敏度较低[14-15]。国外有研究[16]表明,采用注气及注水的方法进行 CT 直肠扫描能发现早期病变,可提高诊断准确率至 86%~90%,分期判断准确率提高至 84%,而对于 T3 期和 T4 期的鉴别主要依据肠管周围脂肪间隙是否清楚,肠管与周围脏器间隙是否消失,这也会造成一定误差。本研究中 CT 对于 T3 期判断的灵敏度为 66.7%、特异度为 90.4%,T4 期判断的灵敏度为 72.0%、特异度为 87.5%;对 T 分期判断的Kappa 值为 0.521,其与病理诊断一致性一般。因此,CT 对于直肠癌术前 T 分期判断意义有限。
MRI 具有较高的软组织分辨率,可以准确地显示肿瘤与直肠肠壁各层之间的关系,显示直肠系膜筋膜、腹膜返折、肛门及肛提肌之间的关系。因此,MRI 在术前判断直肠癌 T 分期方面有不可比拟的优势[17-18]。本研究中 MRI 对 T 分期的灵敏度达到 82.5%,这一结果和国内外近期一些研究[19-21]结果类似,虽然 MRI 对 T 分期的灵敏度与 CT 检查比较差异无统计学意义,但还是高于 CT 检查,分析其原因可能为本研究样本量较小。由于 T2 期和 T3 期的直肠癌治疗有着本质的区别,T2 期患者可直接行手术切除,T3 期需行新辅助治疗,以提高手术切除率。T2 期和 T3 期患者在 MRI 影像学上的主要鉴别要点在于直肠固有肌层环形低信号是否完整,周围脂肪间隙是否清晰。本研究中 MRI 对术前 T1-2 期的灵敏度、特异度分别为 83.3%、96.1%,T3 期的灵敏度、特异度分别为 83.3%、81.8%。有 2 例 T1-2 期患者被过高估计为 T3 期,而局部纤维化、炎症或血管性病变被认为是造成肿瘤被过高分期的因素[22]。有 2 例 T3 期患者被低估为 T1-2 期,被低估的原因可能与图像的清晰度及诊断医生的经验有关,少许肿瘤浸润征象未有显示。MRI 判断 T 分期灵敏度的Kappa 值为 0.720,结果提示,直肠癌术前 MRI 对 T 分期的评估与术后病理结果一致性良好,明显好于 CT 检查。
淋巴结转移是导致结直肠癌术后局部复发的主要原因,也是患者是否需要行新辅助放化疗的重要因素,因此,术前判断 N 分期至关重要[23]。多数文献将淋巴结的最大短径>5 mm 的淋巴结定义为转移淋巴结。本研究结果显示,MRI 判断 N 分期的灵敏度为 65.1%,对 N0、N1 及N2 分期判断的灵敏度分别为 70.3%、63.2%、72.5%;CT 判断 N 分期的灵敏度仅为 59.3%,对N0、N1 及N2 分期判断的灵敏度分别为 64.7%、45.5%、64.0%。结合临床实际工作我们认为,判断淋巴结的灵敏度比特异度更重要,因为直肠癌患者低估淋巴结可能会导致患者治疗不足。然而 CT 和 MRI 这两种检查方法对 N 分期判断灵敏度均不高,究其原因可能是这两种方法均无法区分增大的淋巴结为转移淋巴结亦或反应增生的淋巴结。
综上所述,在直肠癌术前 T 分期判断中,MRI 的灵敏度较 CT 高,但两种检查方法对 N 分期判断的灵敏度均不高。然而 CT 检查仍是术前检查不可或缺的一部分,可以让术者全面掌握腹腔内的情况、是否有远处转移(M 分期)等。MRI 检查也有一定的限制,诸如对装有心脏起搏器的患者无法施行。因此,将 CT 和 MRI 这两种检查方法结合才能准确地进行术前诊断与分期。
当前直肠癌的治疗已进入一个多学科综合治疗模式,其中行新辅助放化疗后择期行直肠癌根治术是目前公认的治疗进展期直肠癌的方法之一[1-2]。美国癌症综合网(NCCN)2015 版指南[3]指出,对于大部分 TNM 分期为Ⅱ期和Ⅲ期的直肠癌患者推荐行新辅助放化疗。由此可见,直肠癌术前准确分期意义重大。近年来,高分辨率磁共振成像(MRI)、多层螺旋 CT 及超声内镜的运用使得临床医师能在术前更准确地对直肠癌进行分期,从而根据肿瘤位置、浸润深度、淋巴结及远处转移等情况选择相应的治疗方式。本研究通过选取最为常用的 MRI 检查和多层螺旋 CT 检查对直肠癌患者行术前 T、N 分期,并与术后病理分期结果对照,以评估 MRI 和 CT 检查在直肠癌术前分期判断中的价值。
1 资料与方法
1.1 一般资料
病例纳入标准:① 经肠镜活检和病理学检查确诊为直肠恶性肿瘤;② 肠镜提示肿瘤下缘距肛缘距离≤12 cm;③ 术前未行放化疗;④ 患者均签署相关知情同意书;⑤ 手术方式为腹腔镜或开腹直肠癌根治术。根据纳入标准,本研究收集了 2013 年 1 月至 2017 年 1 月期间笔者所在医院普外科经肠镜及病理确诊的直肠癌患者 81 例,所有患者均行螺旋 CT 检查, 63 例患者同时行 MRI 检查。81 例患者中男 45 例,女 36 例;年龄(60.02±13.15)岁。
1.2 检查方法
所有患者检查前 1 d 开始进食流质,检查当天不进食任何食物,不常规给予灌肠。① 螺旋 CT 检查:使用德国西门子 64 排 128 层螺旋 CT。常规层厚 5 mm,间隔 5 mm。扫描过程分两部分,第 1 部分是常规扫描,第 2 部分是静脉注射造影剂后行增强扫描。扫描开始时间分别为动脉期 30 s、静脉期 30 s、延迟期 240 s,扫描范围为整个胸腹盆腔。② MRI 检查:使用美国 GE 公司生产的 3.0 T Signa HDx MRI 系统,每层厚度 6 mm,层间厚度 0.6 mm。以病变部位(直肠)为检测中心进行三部分扫描诊断,第 1 部分是横断面扫描(T1WI 和 T2WI),第 2 部分是冠状位扫描(T1WI),第 3 部分是轴位扫描(T1WI)。第 1 部分为平扫,第 2 部分为增强扫描,扫描范围为整个盆腔。
1.3 图像分析
由两位高年资影像科诊断医师对做 MRI 和螺旋 CT 检查的患者进行再分析,结合客观上对 T1 期和 T2 期肿瘤进行鉴别较为困难并且对于直肠癌术前分期的研究关键在于区分 T2 和 T3 期及局部淋巴结是否转移,因此本研究将 T1 期和 T2 期合并为 T1-2 期。① CT 和 MRI 对于 T 分期的判断:T1-2 期肿瘤侵及黏膜层及肌层;T3 期突破浆膜层但未达环周切缘,肠腔可有狭窄;T4 期穿透浆膜层达到腹膜或累及邻近器官。② 对于 N 分期判断:均以淋巴结长径>5 mm、边界不清或密度不均匀定性为淋巴结阳性或成簇淋巴结≥3 枚。N0 为无区域淋巴结转移,N1 为 1~3 枚淋巴结转移,N2 为有 4 枚及以上淋巴结转移。
1.4 统计学方法
应用 SPSS 19.0 统计学软件对数据进行分析。计数资料采用 χ2 检验。计算螺旋 CT 和 MRI 检查对直肠癌术前 T 分期和 N 分期判断的灵敏度、特异度、阳性预测值和阴性预测值。绘制受试者工作特征(ROC)曲线。检验水准 α=0.05。
2 结果
2.1 CT 和 MRI 对 T 分期的判断
81 例患者行 CT 检查术前分期,T1-2 期正确分期 14 例、高估 6 例,T3 期正确分期为 24 例、高估 7 例、低估 5 例,T4 期正确分期 18 例、低估 7 例;63 例行 MRI 检查术前分期,T1-2 期正确分期 10 例、高估 2 例,T3 期正确分期 25 例、高估 3 例、低估 2 例,T4 期正确分期 17 例、低估 4 例,见表 1。CT 和 MRI 检查判断 T 分期的灵敏度分别为 69.1%(56/81)和 82.5%(52/63),二者比较差异无统计学意义(χ2=3.396,P=0.065);其 Kappa 值分别为 0.521 和 0.720,CT 与病理诊断一致性一般而MRI 与病理诊断一致性较好。CT 和 MRI 检查对 T1-2、T3 及 T4 分期判断的灵敏度分别比较差异均无统计学意义(χ2=0.711,P=0.399;χ2=2.377,P=0.123;χ2=0.503,P=0.478),见表 2 。CT 和 MRI 检查判断 T1-2、T3、T4 期的 ROC 曲线下面积(AUC)分别为 0.809、0.689、0.798 和 0.897、0.826、0.869,二者分别比较差异均无统计学意义(P>0.05)。见图 1~3。



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2.2 CT 和 MRI 对 N 分期的判断
81 例患者行 CT 检查术前 N 分期,N0 期正确分期 22 例、高估 12 例,N1 期正确分期为 10 例、高估 2 例、低估 10 例,N2 期正确分期 16 例、低估 9 例;63 例行 MRI 检查术前 N 分期,N0 期正确分期 19 例、高估 9 例,N1 期正确分期 12 例、高估 3 例、低估 4 例,N2 期正确分期 10 例、低估 6 例。见表 3。CT 和 MRI 检查对 N 分期判断的灵敏度分别为 59.3%(48/81)和 65.1%(41/63),二者比较差异无统计学意义(χ2=0.509,P=0.476);其 Kappa 值分别为 0.371 和 0.463,CT 和 MRI 检查判断 N 分期与病理诊断一致性均一般。对 N0、N1、N2 分期判断的灵敏度分别比较差异均无统计学意义(χ2=0.537,P=0.464;χ2=1.285,P=0.257;χ2=0.009,P=0.923),见表 4。CT 和 MRI 检查判断 N0、N1、N2 期 ROC 曲线下的 AUC 值分别为 0.653、0.666、0.754 和 0.725、0.736、0.729,二者分别比较差异均无统计学意义(P>0.05)。


3 讨论
由于直肠癌早期症状不明显,多数患者就诊时已发展至局部进展期,单纯依靠外科手术治疗已经无法达到理想的治疗效果,术后 5 年生存率仅为 50% 左右[4-5]。目前,新辅助放化疗已作为局部进展期直肠癌的治疗策略正在推广,其可以提高局部进展期直肠癌的 R0 切除率和保肛率,并使肿瘤显著降期,术后患者的局部复发率降低。而行新辅助治疗的关键在于准确地进行术前分期[6-7]。NCCN 指南[3]指出,应对适合手术的直肠癌患者行完整的分期评估,推荐将直肠超声内镜、CT 及 MRI 作为直肠癌术前分期评估的重要手段。
直肠超声内镜具有价廉、可重复性高并且术前 T 分期准确率较高的优点[8],但超声内镜也有一定的局限性,首先,其对于肿瘤较大或环形一周的肿瘤无法对直肠上段进行检查;其次,其对于是否有邻近组织脏器侵犯显示较差;再次,其对于远处淋巴结(≥3 cm)是否有转移的显示较差。
临床工作中,对直肠癌患者术前行胸、腹、盆腔 CT 检查已经成为常规检查的一部分。首先,术前行全身 CT 检查可清楚地显示是否有远处脏器(肝、肺等)转移,对于 M 分期诊断意义重大;其次,随着 CT 技术的不断发展,特别是多层螺旋 CT 的出现,可以清晰地显示肿瘤的部位、大小以及与周围组织的关系,从而对直肠癌术前临床分期提供任意方位的影像学资料[9]。本研究结果表明,CT 对术前 T 分期判断的灵敏度为 69.1%,与田博等[10]、王亚宁等[11]的研究结果类似,略低于国外同类研究[12-13]。因 T1 期和 T2 期治疗方案类似,基于此,本研究中将 T1 期和 T2 期统一为 T1-2 期,结果 T1-2 期的灵敏度为 70.0%、特异度为 91.8%,其原因为 CT 图像上无法对肠壁各层的界限进行分辨,导致了对肠壁内肿瘤分期判断的灵敏度较低[14-15]。国外有研究[16]表明,采用注气及注水的方法进行 CT 直肠扫描能发现早期病变,可提高诊断准确率至 86%~90%,分期判断准确率提高至 84%,而对于 T3 期和 T4 期的鉴别主要依据肠管周围脂肪间隙是否清楚,肠管与周围脏器间隙是否消失,这也会造成一定误差。本研究中 CT 对于 T3 期判断的灵敏度为 66.7%、特异度为 90.4%,T4 期判断的灵敏度为 72.0%、特异度为 87.5%;对 T 分期判断的Kappa 值为 0.521,其与病理诊断一致性一般。因此,CT 对于直肠癌术前 T 分期判断意义有限。
MRI 具有较高的软组织分辨率,可以准确地显示肿瘤与直肠肠壁各层之间的关系,显示直肠系膜筋膜、腹膜返折、肛门及肛提肌之间的关系。因此,MRI 在术前判断直肠癌 T 分期方面有不可比拟的优势[17-18]。本研究中 MRI 对 T 分期的灵敏度达到 82.5%,这一结果和国内外近期一些研究[19-21]结果类似,虽然 MRI 对 T 分期的灵敏度与 CT 检查比较差异无统计学意义,但还是高于 CT 检查,分析其原因可能为本研究样本量较小。由于 T2 期和 T3 期的直肠癌治疗有着本质的区别,T2 期患者可直接行手术切除,T3 期需行新辅助治疗,以提高手术切除率。T2 期和 T3 期患者在 MRI 影像学上的主要鉴别要点在于直肠固有肌层环形低信号是否完整,周围脂肪间隙是否清晰。本研究中 MRI 对术前 T1-2 期的灵敏度、特异度分别为 83.3%、96.1%,T3 期的灵敏度、特异度分别为 83.3%、81.8%。有 2 例 T1-2 期患者被过高估计为 T3 期,而局部纤维化、炎症或血管性病变被认为是造成肿瘤被过高分期的因素[22]。有 2 例 T3 期患者被低估为 T1-2 期,被低估的原因可能与图像的清晰度及诊断医生的经验有关,少许肿瘤浸润征象未有显示。MRI 判断 T 分期灵敏度的Kappa 值为 0.720,结果提示,直肠癌术前 MRI 对 T 分期的评估与术后病理结果一致性良好,明显好于 CT 检查。
淋巴结转移是导致结直肠癌术后局部复发的主要原因,也是患者是否需要行新辅助放化疗的重要因素,因此,术前判断 N 分期至关重要[23]。多数文献将淋巴结的最大短径>5 mm 的淋巴结定义为转移淋巴结。本研究结果显示,MRI 判断 N 分期的灵敏度为 65.1%,对 N0、N1 及N2 分期判断的灵敏度分别为 70.3%、63.2%、72.5%;CT 判断 N 分期的灵敏度仅为 59.3%,对N0、N1 及N2 分期判断的灵敏度分别为 64.7%、45.5%、64.0%。结合临床实际工作我们认为,判断淋巴结的灵敏度比特异度更重要,因为直肠癌患者低估淋巴结可能会导致患者治疗不足。然而 CT 和 MRI 这两种检查方法对 N 分期判断灵敏度均不高,究其原因可能是这两种方法均无法区分增大的淋巴结为转移淋巴结亦或反应增生的淋巴结。
综上所述,在直肠癌术前 T 分期判断中,MRI 的灵敏度较 CT 高,但两种检查方法对 N 分期判断的灵敏度均不高。然而 CT 检查仍是术前检查不可或缺的一部分,可以让术者全面掌握腹腔内的情况、是否有远处转移(M 分期)等。MRI 检查也有一定的限制,诸如对装有心脏起搏器的患者无法施行。因此,将 CT 和 MRI 这两种检查方法结合才能准确地进行术前诊断与分期。